Os dias de Kojou Akatsuki como um estudante comum do ensino médio no Distrito Demoníaco da Ilha Itogami chegam a um fim abrupto depois que um encontro fatídico o deixa com as habilidades notáveis ​​de um vampiro. Não demora muito para que ele seja colocado no centro das atenções quando se descobre que ele é o quarto primogenitor, um vampiro imensamente poderoso que a maioria considera apenas uma lenda. Temendo o potencial destrutivo de Kojou, a Organização Rei Leão envia uma aprendiz de xamã espadachim, Yukina Himeragi, para monitorar e, caso ele se torne uma ameaça, matar o garoto considerado o vampiro mais poderoso do mundo. Forçados a se unirem pelas circunstâncias, os dois formam uma aliança improvável enquanto Kojou aceita suas habilidades e ambos lutam para proteger a cidade de várias forças caóticas emergentes.