Abandonada quando criança por sua mãe, Aoi Tsubaki sempre teve a habilidade de ver "ayakashi" – espíritos do Reino Oculto. Shirou Tsubaki, seu avô que compartilhava a mesma habilidade, a colocou sob sua proteção e a ensinou como viver em paz com os ayakashi. Quando seu avô falece abruptamente, a independente Aoi deve continuar sua carreira universitária, armada apenas com seu conhecimento em culinária como meio de proteção contra os espíritos devoradores de humanos. Na esperança de que o ayakashi não se volte para ela ou para outros humanos desconhecidos como uma refeição saborosa, ela assume a responsabilidade de alimentar as criaturas famintas que cruzam seu caminho. Depois de dar o almoço a um misterioso ayakashi, Aoi é transportado para o Reino Oculto, onde o ayakashi se revela um deus-ogro conhecido como Oodanna, o "Mestre Estalajadeiro". Lá, ela descobre que foi usada como garantia para a dívida de cem milhões de ienes de seu avô e que deve pagar o preço pela decisão descuidada de seu avô ao se casar com Oodanna. Aoi recusa valentemente e decide resolver as coisas em seus próprios termos: ela mesma pagará a dívida abrindo um restaurante na pousada de Oodanna. Kakuriyo no Yadomeshi segue a jornada de Aoi enquanto ela muda e toca a vida dos ayakashi através da única arma que ela tem contra eles: sua deliciosa culinária.